Más allá de poner en marcha la historia anual Gates of Oblivion, el gran atractivo de Flames of Ambition es introducir dos nuevas mazmorras: Black Drake Villa y The Cauldron. En Black Drake Villa, los jugadores se unirán a la exploradora elfa Eveli Sharp-Arrow para investigar los archivos secretos de una mansión otrora orgullosa, y que ahora es hogar de monstruos y pirómanos. En The Cauldron, la secta de la Llama Despertada ha esclavizado a los lugareños y los jugadores, con la ayuda de la dremora Lyranth, deberán liberarlos.
Tanto Black Drake Villa como The Cauldron tienen como objetivo introducir nuevas recompensas y desvelar la amenaza que supone el príncipe daédrico Mehrunes Dagon. Su narrativa conducirá a los jugadores directamente a la historia del capítulo Blackwood, que estará disponible el 1 de junio para PC y Stadia y el 8 de junio en consolas. Cuando llegue Blackwood ofrecerá más de 30 horas de una nueva trama principal, nuevas misiones secundarias e incorporará compañeros que vivirán aventuras por Tamriel junto con los jugadores.
Respecto a la actualización 29 que acompaña el contenido Flames of Ambition, introduce un rediseño del sistema Champion que permite a los jugadores adaptar mejor a sus personajes a sus estilos de juego usando tres grupos de constelaciones. Estos cambios también incluyen una barra de Champion, para poder asignar hasta cuatro bendiciones pasivas por cada constelación. Asimismo, la actualización gratuita presenta otras mejoras y correcciones, incluyendo una nueva hoja de personaje con estadísticas avanzadas.
Los jugadores de The Elder Scrolls Online pueden acceder al contenido descargable Flames of Ambition si son miembros de ESO Plus (12,99 euros al mes) o adquirirlo por 1.500 Crowns (12,99 euros) en la Crown Store del juego.