La campaña de Spider-Man: Miles Morales se ambienta en el mismo universo que la primera entrega y tiene como objetivo explorar el origen de la historia de nuestro protagonista. “El trasfondo multicultural de Miles refleja un mundo más moderno y diverso y queremos que los jugadores experimentasen nuevas historias, escenas, villanos y misiones únicas por la Nueva York de Marvel”, explica el desarrollador Insomniac Games. La campaña del título se pone en marcha en invierno, más o menos un año después de los eventos narrados en Spider-Man.
La historia empieza con los jugadores poniéndose en la piel de un adolescente Miles Morales, que se adapta a su nuevo hogar en Harlem al mismo tiempo que sigue los pasos de Peter Parker, su mentor, y se convierte en un nuevo Spider-Man. La acción se desarrolla en una nevada ciudad de Nueva York, cuando poco antes de las vacaciones de Navidad ha estallado una guerra entre la corporación energética Roxxon y grupo paramilitar de alta tecnología. Uno de los elementos clave del conflicto es el NuForm, una fuente de energía extremadamente volátil.
El Spider-Man de Miles Morales cuenta con nuevas capacidades, incluyendo el camuflaje y un medidor de veneno bioeléctrico que además de daño adicional permite acceder a nuevos movimientos. Los jugadores deben esperar a un trepamuros que aún debe aprender a usar todo su poder para convertirse en su propio Spider-Man. Respecto al alcance del juego, Insomniac Games ha comparado Spider-Man: Miles Morales con Uncharted: El Legado Perdido, mientras que en el apartado gráfico y técnico el trato debería ser similar al de Spider-Man Remastered.