Marvel’s Midnight Suns se presenta como un juego que “fusiona la trama, las relaciones entre personajes, la personalización y el progreso de un RPG con la estrategia táctica y la mecánica de combate de un juego basado en cartas”. El título cuenta con una historia original que pone a los jugadores en la piel de Hunter, “la primera heroína personalizable original del universo Marvel”, que parte con la misión de enfrentarse a las demoníacas fuerzas de Lilith y el Dios Antiguo Chthon. Sus aliados serán los superhéroes de Marvel.
En concreto, Marvel’s Midnight Suns cuenta con superhéroes y guerreros sacados de los Vengadores, X-Men y Runaways, incluyendo a Ghost Rider (Robbie Reyes), Magik, Blade, Bruja Escarlata (Wanda Maximoff), Spider-Man (Peter Parker), Hermana Grimm (Nico Minoru), Lobezno (Logan), Capitana Marvel (Carol Danvers), Doctor Strange (Stephen Strange), Iron Man (Tony Stark) y Captain America (Steve Rogers). Respecto a Hunter, es la hija de Lilith, una guerrera criada en secreto por su tía como un arma contra su madre.
Cada personaje tiene sus propias habilidades de ataque, que se centran en infligir daño a los enemigos o lanzarlos al otro lado del campo de batalla con un retroceso; habilidades de técnica, que no infligen daño a los enemigos pero sí que proporcionan una serie de ventajas sobre el campo de batalla; y habilidades heroicas, el arma más potente de todo el arsenal que solo se pueden usar una vez que se haya reunido suficiente Heroísmo mediante habilidades de ataque y de técnica. En cada misión se pueden usar hasta tres habilidades por turno.