La historia de Drakengard 3 transporta al jugador hasta un mundo medieval que se rige por las entonadoras, unas hermanas cuyos cantos son capaces de desatar un gran poder. Un día Zero, la mayor de ellas, aparece sin más con la intención de asesinar a sus cinco hermanas, sirviéndose de la ayuda de su dragón Mikhail.
Los jugadores tomarán el control de dos hermanas, Zero y One. Ambas usan los poderes Utautai (magia a través del canto), pero Zero tiene un carácter violento y temerario, mientras que One es de una naturaleza más seria y culta. Como en las anteriores entregas, en Drakengard 3 encontraremos combates que tendrán lugar por tierra y aire.
Square Enix no tiene intención de realizar un lanzamiento físico y Drakengard 3 solo estará disponible en formato digital.